В първия епизод на сезон 4 Декстър неуморно се опитва да постигне баланс между новия си семеен живот, мрачната, убийствена жажда за нови жертви и натоварения си работен график на специалист по веществените доказателства. На мушката се появява нова цел: Убиецът на троицата (Тринити).

Декстър установява, че безгрижно е загубил някъде важно веществено доказателство, което може да разкрие неговата тъмна страна, докато помага в разследването на нови убийства, които агент Лънди твърди, че са дело на Тринити.

Декстър среща трудности заради повишената бдителност на съседите му от квартала към зачестилите прояви на вандализъм и факта, че за известно време не може да шофира. Освен това той открива, че се възхищава от техниката за убиване на изобретателния и артистичен Тринити.

Декстър най-после успява да прекара малко време с Рита и децата на спокойствие извън града, което обаче го отвежда по следите на нова жертва. Поне докато неочаквано не започва да съчувства на новата си мишена – полицайка, която е избила семейството си.

Декстър се вдъхновява да започне самостоятелно разследване върху самоличността на Тринити, докато Дебра са самообвинява за инцидент, който така или иначе не е било по силите й да предотврати. Рита осъзнава колко малко познава съпруга си, след като случайно разкрива една от неговите тайни.

Декстър удвоява усилията си да е една крачка напред от официалното разследване на случая Тринити и получава съвет за проблемите в отношенията си с Рита от съвсем неочакван източник.

Декстър най-после намира баланса между семейството, кариерата и тайния си живот, но среща неочаквана пречка в преследването на следващата си жертва. Междувременно Дебра изразява подновен и неприятен за близките й интерес към тъмното минало на баща си.

Декстър се чуди дали следването на Кодекса на баща му е наистина правилния път и се надява да получи отговор като придружи Тринити на едно опасно пътешествие извън града. Дебра открива, че старанието й в преследването на Тринити е станало причина да й убягнат някои важни факти от цялостната картина.

Декстър научава допълнителни подробности за странния и извратен свят на Артър, докато Рита е заета да приготвя обяд за Деня на благодарността. Дебра използва празниците, за да навакса в разследването на Тринити, а Батиста успява да приключи стар случай.

Изчезването на 10-годишно момче кара Декстър да подложи на съмнение предположенията си относно Тринити, докато Коди защитава пламенно една от собствените му лъже. Масука все още не може да приеме онова, на което е станал свидетел в Деня на благодарността.

Декстър трябва да спечели време, за да защити себе си, когато разследването на Дебра за малко да стигне до идентифицирането на Артър като серийния убиец Тринити. Рита решава да се довери на Декстър, но е разочарована от резултата.

В последния епизод на четвърти сезон Декстър и Артър се озовават на хлъзгав лед, докато Дебора изважда на бял свят една шокираща и дълго пазена тайна. Рита признава, че бракът й с Декстър не върви гладко, а Батиста и ЛаГерта ще се изправят лице в лице с последствията от нарушението на полицейския етичен кодекс