В първия епизод от шести сезон Декстър Морган отива на среща на випуска по случай 20 години от завършването, за да се срещне с някогашната кралица на бала на гимназията. Разследването на ужасяващо убийство, извършено по религиозни подбуди, кара Декстър да си зададе важни духовни въпроси и да се замисли за отношенията със сина си. Чувствайки се силна в ролята си на детектив и в отношенията си с Куин, Дебра неочаквано става в герой на деня.

За да разкрие тайнствено и жестоко убийство, отдел Убийства вика на помощ Брат Сам – свещеник с криминално минало, в чието лице Декстър разпознава колега-убиец, който може би е открил дори по-непробиваемо прикритие от собственото му. След извършеното геройство, Дебра е сюрпризирана от две важни предложения, които могат да променят живота си.

Декстър получава шанса за отрезвяващ поглед в собственото си бъдеще, когато един сериен убиец, когото познава отдавна, се появява отново на хоризонта. Дебра не се чувства добре на новата си работа, а Травис прави всичко възможно, за да може менторът му да е доволен. Той и Гелар подготвят нова извратена жива картина, която доста ще затрудни Дебра.

За негова огромна изненада, един инцидент с Харисън и живата картина на Гелар и Травис, карат Декстър да разчита на Брат Сам и на един неочакван крилат пратеник, за да разсее съмненията си относно вярата и да намери доказателства, свързани с убиец-религиозен фанатик. Отдел Убийства е по петите на маниака, а Дебра дава първата си пресконференция.

С помощта на новия си приятел Брат Сам, Декстър започва да се чуди дали не е възможно да открие светлина, която да разпръсне мрака, царящ в живота му. Търсенето на Убийците от Деня на Страшния съд го отвежда в нова посока, а Бариста и Куин посещават университета, където е преподавал проф. Гелар. След престрелката Дебра е принудена от шефовете си да започне да започне терапия при психоаналитик.

Декстър има лични проблеми, които събуждат нуждата от неговия Мрачен спътник. Дебра едва удържа на тежестта на новите си задължения на лейтенант, а нещата се усложняват още повече, когато тя разбира, че Куин е спал със свидетелка по случая Деня на Страшния съд.

Декстър се оказва в комбина с нов Мрачен спътник, когато предприема пътуване до Небраска с цел да приключи някои стари сметки. Дебра се опитва да оправдае повишението си, като ръководи уверено разследването на новия случай.

Декстър използва уроците, които е научил от Брат Сам, за да продължи по няколко нови следи в разследването. Дебра се спречква с капитан ЛаГерта по случая с едно мъртво момиче на повикване.

Декстър получава помощ от неочаквано място, докато преследва Убийците от Деня на Страшния съд. Дебра открива нещо ново за себе си по време на терапията.

Декстър се опитва да предскаже коя ще е следващата жертва на убийците, преди да е станало прекалено късно. Дебра реагира остро, когато пристига на поредното местопрестъпление и й присветва, че може би разчита прекалено много на собствения си брат.

Декстър открива, че за да залови Убийците от Деня на Страшния съд, трябва да създаде собствена жива картина. Схватката на Дебра с ЛаГерта по линия на случая с умрялата компаньонка навлиза в още по-ожесточена фаза. Психоaналитикът й прави смело и доста стряскащо предположение за генезиса на проблемите й.

В последния епизод от сезон 6 Декстър и отдел Убийства трябва да използват лунното затъмнение, за да заловят Убийците от Деня на Страшния съд, преди те да извършат последното си жестоко престъпление. Дебра се бори, за да приеме една нова емоционална реалност.